Transactions of Papanin Institute for Biology of Inland Waters RAS Transactions of Papanin Institute for Biology of Inland Waters RAS Труды Института биологии внутренних вод имени И.Д. Папанина Российской академии наук 0320-3557 2712-8377 69983 10.47021/0320-3557-2023-36-46 Водные беспозвоночные Aquatic invertebrates Водные беспозвоночные ASSOCIATIONS OF FUNGI AND NEMATODES IN THE BLACK SEA АССОЦИАЦИИ ГРИБОВ И НЕМАТОД В ЧЕРНОМ МОРЕ Копытина Н. И. Kopytina N. I. Сергеева Н. Г. Sergeeva N. G. 11 09 2023 11 09 2023 102 36 46 11 04 2023 05 05 2023 https://ibiw.editorum.ru/en/nauka/article/69983/view

Впервые в Черном море обнаружены и изучены антагонистические взаимоотношения в ассоциациях микроскопических грибов и свободноживущих нематод: грибы и микотрофные нематоды; грибы-нематофаги и нематоды. Выявлено, что микотрофные нематоды в лабораторных условиях сохраняют жизнеспособность от 1.5 до 9 месяцев в присутствии 22 видов микромицетов из 20 родов, 11 семейств, 8 порядков, 5 классов отдела Ascomycota. В грунте, в составе ассоциаций обнаружено 5 видов грибов, на плавнике – 21. В эксперименте показано, что плодовые тела Corollospora maritima, C. trifurcata, Halosphaeriopsis mediosetigera со спорами могут служить единственным источником пищи для нематод Viscosia minor, Oncholaimus sp., Monhystera sp. Эпи- и эндобионтные грибы были обнаружены в процессе микроскопического анализа нематод после их фиксации, поэтому установить точную таксономическую принадлежность грибов было невозможно. Нематода Anticoma pontica из обрастаний подземного канала в горе Таврос (бухта Балаклава, г. Севастополь) была поражена грибом-эктопаразитом, сходным с Drechmeria sp. (отдел Ascomycota). Нематода Axonolaimus setosus из грунта на шельфе западного Крыма с глубины 83.5 м, по-видимому, была инфицирована грибоподобным (fungal-like) организмом из отдела Oomycota. Особи A. setosus с гифами грибов во внутренней полости и на кутикуле (Fungi sp.) обнаружены в районе пролива Босфор на глубине 250 м (сероводородная зона). Состояние морфо-анатомических структур червей свидетельствует о том, что они были поражены грибами прижизненно.

For the first time, associations of microscopic fungi and nematodes were found in bottom sediments, periphyton and on driftwood in the Black Sea. Antagonistic relationships between microscopic fungi and nematodes are considered: fungi and fungal-feeding nematodes; nematophagous fungi and nematodes. In laboratory conditions, fungal-feeding nematodes remain viable for 1.5 to 9 months in the presence of 22 species of micromycetes from 20 genera, 11 families, 8 orders, 5 classes, and the phylum Ascomycota. The representatives of the family Halosphaeriaceae dominated in terms of the number of species in the species composition of fungi (9). Five species of fungi were found as part of the associations in bottom sediments and 21 species on driftwood. It is proved that the fruiting bodies of ascomycetes Corollospora maritima, C. trifurcata, Halosphaeriopsis mediosetigera with spores can be the only food source for nematodes Viscosia minor, Oncholaimus sp., Monhystera sp. Micromecetes Corollospora maritima, C. trifurcata, Halosphaeriopsis mediosetigera prevailed in the composition of associations on the driftwood, 16.67–20.83%. The paper presents 19 fungi which were for the first time identified in such associations. Epi- and endobiont fungi were detected during microscopic analysis of nematodes after their fixation and making constant microscopic preparations, but it was impossible to identify exactly their taxonomic affiliation. The nematode Anticoma pontica from the fouling in an underground canal inside Mount Tavros (Balaklava Bay, Sevastopol) was affected by a fungal ectoparasite similar to Drechmeria sp. (phyllum Ascomycota). The nematode Axonolaimus setosus from the sediments on the shelf of the western Crimea from a depth of 83.5 m was apparently infected with a fungal-like organism from the phylum Oomycota. Individuals of A. setosus with hyphae of fungi in the inner cavity and on the cuticle (Fungi sp.) were found in the area of the Bosphorus Strait at a depth of 250 m (hydrogen sulfide zone). The state of morphological and anatomical structures of worms indicates that they were affected by fungi during their lifetime.

 микотрофные нематоды морские грибы нематофаги древесный плавник донные отложения marine fungi mycotrophic nematodes nematophagous fungi driftwood bottom sediments Работа выполнена в рамках государственных заданий: ИБВВ РАН “Роль прокариотных и эукариотных микроорганизмов и вирусов в структуре и функционировании водных экосистем” № 121051100102-2 и ФИЦ ИнБЮМ РАН “Фундаментальные исследования популяционной биологии морских животных, их морфологического и генетического разнообразия” № 121040500247–0.

Воробьева Л.В., Кулакова И.И., Бондаренко А.С., Портянко В.В. Контактные зоны Черного моря: мейофауна литоконтура северо-западного шельфа. Одесса: “Фенікс”, 2019. 196 с. Vorob'eva L.V., Kulakova I.I., Bondarenko A.S., Portyanko V.V. Kontaktnye zony Chernogo morya: meyofauna litokontura severo-zapadnogo shel'fa. Odessa: “Fenіks”, 2019. 196 s. Зайцев Ю.П., Поликарпов Г. Г., Егоров В.Н., Гулин С.Б., Копытина Н.И., Курилов А.В., Нестерова Д.А., Нидзвецкая Л.М., Поликарпов И.Г., Стокозов Н.А., Теплинская Н.Г., Теренько Л.М. Биологическое разнообразие оксибионтов (в виде жизнеспособных спор) и анаэробов в донных осадках сероводородной батиали Черного моря // Доповіді Національної Академії наук України. 2008. № 5. С. 168-173. Zaycev Yu.P., Polikarpov G. G., Egorov V.N., Gulin S.B., Kopytina N.I., Kurilov A.V., Nesterova D.A., Nidzveckaya L.M., Polikarpov I.G., Stokozov N.A., Teplinskaya N.G., Teren'ko L.M. Biologicheskoe raznoobrazie oksibiontov (v vide zhiznesposobnyh spor) i anaerobov v donnyh osadkah serovodorodnoy batiali Chernogo morya // Dopovіdі Nacіonal'noї Akademії nauk Ukraїni. 2008. № 5. S. 168-173. Копытина Н.И. Микобиота Хаджибейского лимана // Природничий альманах. Серія: Біологічні науки. 2006. Вып. 8. С. 108-116. Kopytina N.I. Mikobiota Hadzhibeyskogo limana // Prirodnichiy al'manah. Serіya: Bіologіchnі nauki. 2006. Vyp. 8. S. 108-116. Копытина Н.И. Распространение грибов рода Chaetomium Kze: Fr (Ascomycota) в северо-западной части Черного моря // Микол. и фитопатол. 2005. Т. 39, вып. 5. С. 12-18. Kopytina N.I. Rasprostranenie gribov roda Chaetomium Kze: Fr (Ascomycota) v severo-zapadnoy chasti Chernogo morya // Mikol. i fitopatol. 2005. T. 39, vyp. 5. S. 12-18. Копытина Н.И. Морская микобиота заказника “Бухта Казачья” (Крым, Черное море) // Биота и среда заповедных территорий. 2018. № 4. С. 49-68. Kopytina N.I. Morskaya mikobiota zakaznika “Buhta Kazach'ya” (Krym, Chernoe more) // Biota i sreda zapovednyh territoriy. 2018. № 4. S. 49-68. Копытина Н.И., Тарасюк И.В. Микобиота песчаной супралиторали пляжей Одесского залива // Наук. зап. Терноп. нац. пед. ун-ту. сер. біол. 2010. № 3 (44). С. 119-122. Kopytina N.I., Tarasyuk I.V. Mikobiota peschanoy supralitorali plyazhey Odesskogo zaliva // Nauk. zap. Ternop. nac. ped. un-tu. ser. bіol. 2010. № 3 (44). S. 119-122. Платонова Т.А. Класс круглые черви - Nematoda Rudolphi, 1808. Определитель фауны Черного и Азовского морей. Ч. I. Киев: Наук. Думка, 1968. С. 111-183. Platonova T.A. Klass kruglye chervi - Nematoda Rudolphi, 1808. Opredelitel' fauny Chernogo i Azovskogo morey. Ch. I. Kiev: Nauk. Dumka, 1968. S. 111-183. Сергеева Н.Г., Аникеева О.В. Мягкораковинные фораминиферы Черного и Азовского морей. Симферополь: ООО “АРИАЛ”, 2018. 156 с. DOI: 10.21072/978-5-907118-84-3. Sergeeva N.G., Anikeeva O.V. Myagkorakovinnye foraminifery Chernogo i Azovskogo morey. Simferopol': OOO “ARIAL”, 2018. 156 s. DOI: 10.21072/978-5-907118-84-3. Сергеева Н.Г., Заика В.Е. Донные стадии Krassilnikoviae в сероводородной зоне Черного моря // Экология моря. 1999. Вып. 48. С. 83-86. Sergeeva N.G., Zaika V.E. Donnye stadii Krassilnikoviae v serovodorodnoy zone Chernogo morya // Ekologiya morya. 1999. Vyp. 48. S. 83-86. Языкова И.М. Зоология беспозвоночных: курс лекций. Ростов-на-Дону: Изд-во Южного федерального ун-та, 2011. Ч. 1. 431 с. Yazykova I.M. Zoologiya bespozvonochnyh: kurs lekciy. Rostov-na-Donu: Izd-vo Yuzhnogo federal'nogo un-ta, 2011. Ch. 1. 431 s. About Marine Fungi. 2023 Режим доступа: https://marinefungi.org/. About Marine Fungi. 2023 Rezhim dostupa: https://marinefungi.org/. Al-Ani L.K.T., Soares F.E de F., Sharma A., de los Santos-Villalobos S., Valdivia-Padilla A.V., Aguilar-Marcelino L. Strategy of Nematophagous Fungi in Determining the Activity of Plant Parasitic Nematodes and Their Prospective Role in Sustainable Agriculture // Front. Fungal Biol. 2022. Vol. 3. Art. 863198. DOI: 10.3389/ffunb.2022.863198. Al-Ani L.K.T., Soares F.E de F., Sharma A., de los Santos-Villalobos S., Valdivia-Padilla A.V., Aguilar-Marcelino L. Strategy of Nematophagous Fungi in Determining the Activity of Plant Parasitic Nematodes and Their Prospective Role in Sustainable Agriculture // Front. Fungal Biol. 2022. Vol. 3. Art. 863198. DOI: 10.3389/ffunb.2022.863198. Bhadury P., Bik H., Lambshead J.D., Austen M.C., Smerdon G.R., Rogers A.D. Molecular Diversity of Fungal Phylotypes Co-Amplified Alongside Nematodes from Coastal and Deep-Sea // PLoS ONE. 2011. Vol. 6. Iss. 10. e26445. DOI: 10.1371/journal.pone.0026445. Bhadury P., Bik H., Lambshead J.D., Austen M.C., Smerdon G.R., Rogers A.D. Molecular Diversity of Fungal Phylotypes Co-Amplified Alongside Nematodes from Coastal and Deep-Sea // PLoS ONE. 2011. Vol. 6. Iss. 10. e26445. DOI: 10.1371/journal.pone.0026445. Bhadury P., Bridge P.D., Austen M.C., Bilton D.T., Smerdon G.R. Detection of fungal 18S rRNA sequences in conjunction with marine nematode 18S rRNA amplicons // Aquatic Biology. 2009. Vol. 5. P. 149-155. DOI: 10.3354/ab00145. Bhadury P., Bridge P.D., Austen M.C., Bilton D.T., Smerdon G.R. Detection of fungal 18S rRNA sequences in conjunction with marine nematode 18S rRNA amplicons // Aquatic Biology. 2009. Vol. 5. P. 149-155. DOI: 10.3354/ab00145. Cruz D.G., Araújo F.B., Molento M.B., DaMatta R.A., Santos C.P. Kinetics of capture and infection of infective larvae of trichostrongylides and free-living nematodes Panagrellus sp. by Duddingtonia flagrans // Parasitol Res. 2011. № 109. P. 1085-1091. DOI: 10.1007/s00436-011-2350-3. Cruz D.G., Araújo F.B., Molento M.B., DaMatta R.A., Santos C.P. Kinetics of capture and infection of infective larvae of trichostrongylides and free-living nematodes Panagrellus sp. by Duddingtonia flagrans // Parasitol Res. 2011. № 109. P. 1085-1091. DOI: 10.1007/s00436-011-2350-3. Deprez T. et al. 2007. NeMys. http:// http://www.nemys.ugent.be/ Deprez T. et al. 2007. NeMys. http:// http://www.nemys.ugent.be/ Gems D Longevity and ageing in parasitic and free-living nematodes // Biogerontology. 2000. Vol. 1. № 4. P. 289-307. DOI: 10.1023/a:1026546719091 Gems D Longevity and ageing in parasitic and free-living nematodes // Biogerontology. 2000. Vol. 1. № 4. P. 289-307. DOI: 10.1023/a:1026546719091 Grego M., Stachowitsch M., Troch M.D., Riedel B. CellTracker green labelling vs. rose Bengal staining: CTG wins by points in distinguishing living from dead anoxia-impacted copepods and nematodes // Biogeosciences Discussion. 2013. № 10. P. 2857-2887. Grego M., Stachowitsch M., Troch M.D., Riedel B. CellTracker green labelling vs. rose Bengal staining: CTG wins by points in distinguishing living from dead anoxia-impacted copepods and nematodes // Biogeosciences Discussion. 2013. № 10. P. 2857-2887. Haraguchi S., Yoshiga T. Potential of the fungal feeding nematode Aphelenchus avenae to control fungi and the plant parasitic nematode Ditylenchus destructor associated with garlic // Biological Control. 2020. Vol. 143. Art. 104203. DOI: 10.1016/j.biocontrol.2020.104203. Haraguchi S., Yoshiga T. Potential of the fungal feeding nematode Aphelenchus avenae to control fungi and the plant parasitic nematode Ditylenchus destructor associated with garlic // Biological Control. 2020. Vol. 143. Art. 104203. DOI: 10.1016/j.biocontrol.2020.104203. Hertweck M., Hoppe T., Baumeister R. C. elegans, a model for aging with high-throughput capacity // Exp Gerontol. 2003. Vol. 38, № 3. P. 345-346. DOI: 10.1016/s0531-5565(02)00208-5. Hertweck M., Hoppe T., Baumeister R. C. elegans, a model for aging with high-throughput capacity // Exp Gerontol. 2003. Vol. 38, № 3. P. 345-346. DOI: 10.1016/s0531-5565(02)00208-5. Hsueh Y.P., Gronquist M.R., Schwarz E.M., Nath R.D., Lee C.H., Gharib S., Schroeder F.C., Sternberg P.W. Nematophagous fungus Arthrobotrys oligospora mimics olfactory cues of sex and food to lure its nematode prey // eLife. 2017. Vol. 6. P. 1-21. DOI: 10.7554/eLife.20023.001. Hsueh Y.P., Gronquist M.R., Schwarz E.M., Nath R.D., Lee C.H., Gharib S., Schroeder F.C., Sternberg P.W. Nematophagous fungus Arthrobotrys oligospora mimics olfactory cues of sex and food to lure its nematode prey // eLife. 2017. Vol. 6. P. 1-21. DOI: 10.7554/eLife.20023.001. Hsueh Y.P., Mahanti P., Schroeder F.C., Sternberg P.W. Nematode-trapping fungi eavesdrop on nematode pheromones // Current Biology. 2013. Vol. 7. № 23. P. 83-86. DOI: 10.1016/j.cub.2012.11.035. Hsueh Y.P., Mahanti P., Schroeder F.C., Sternberg P.W. Nematode-trapping fungi eavesdrop on nematode pheromones // Current Biology. 2013. Vol. 7. № 23. P. 83-86. DOI: 10.1016/j.cub.2012.11.035. Hyde K.D, Swe A, Zhang K.Q. Nematode-Trapping Fungi. Chapter 1. Nematode-Trapping Fungi. In: Nematode-Trapping Fungi / K.D. Hyde (Ed.). Fungal Diversity Research Series, 2014. Vol. 23. P. 1-12. Hyde K.D, Swe A, Zhang K.Q. Nematode-Trapping Fungi. Chapter 1. Nematode-Trapping Fungi. In: Nematode-Trapping Fungi / K.D. Hyde (Ed.). Fungal Diversity Research Series, 2014. Vol. 23. P. 1-12. Index Fungorum. 2023. http://www.indexfungorum.org/names/Names.asp Index Fungorum. 2023. http://www.indexfungorum.org/names/Names.asp Jansson H.B. Adhesion of Conidia of Drechmeria coniospora to Caenorhabditis elegans Wild Type and Mutants // Journal of Nematology. 1994. Vol. 26. № 4. P. 430-435. Jansson H.B. Adhesion of Conidia of Drechmeria coniospora to Caenorhabditis elegans Wild Type and Mutants // Journal of Nematology. 1994. Vol. 26. № 4. P. 430-435. Jiang X, Xiang M, Liu X. Nematode-trapping fungi // Microbiol Spectrum. 2016. Vol. 5. № 1. FUNK-0022-2016. DOI: 10.1128/microbiolspec.FUNK-0022-2016. Jiang X, Xiang M, Liu X. Nematode-trapping fungi // Microbiol Spectrum. 2016. Vol. 5. № 1. FUNK-0022-2016. DOI: 10.1128/microbiolspec.FUNK-0022-2016. Johnson T.W., Autery C.L. An Arthrobotrys from brackish water // Mycologia. 1961. №. 53. P. 432-433. Johnson T.W., Autery C.L. An Arthrobotrys from brackish water // Mycologia. 1961. №. 53. P. 432-433. Jones E.B.G., Suetrong S., Sakayaroj J., Bahkali A.H., Abdel-Wahab M.A., Boekhout T., Pang K.L. Classification of marine Ascomycota, Basidiomycota, Blastocladiomycota and Chytridiomycota // Fungal Diversity. 2015. Vol. 73. P. 1-72. DOI:10.1007/s13225-015-0339-4. Jones E.B.G., Suetrong S., Sakayaroj J., Bahkali A.H., Abdel-Wahab M.A., Boekhout T., Pang K.L. Classification of marine Ascomycota, Basidiomycota, Blastocladiomycota and Chytridiomycota // Fungal Diversity. 2015. Vol. 73. P. 1-72. DOI:10.1007/s13225-015-0339-4. Kohlmeyer J., Kohlmeyer E. Marine mycology. The higher fungi. New York, USA: Academic Press, 1979. 690 p. Kohlmeyer J., Kohlmeyer E. Marine mycology. The higher fungi. New York, USA: Academic Press, 1979. 690 p. Kopytina N.I., Bocharova E.A. Fouling communities of microscopic fungi on various substrates of the Black Sea // Biosystems Diversity. 2022. Vol. 29, № 4. P. 345-353. DOI:10.15421/012144 Kopytina N.I., Bocharova E.A. Fouling communities of microscopic fungi on various substrates of the Black Sea // Biosystems Diversity. 2022. Vol. 29, № 4. P. 345-353. DOI:10.15421/012144 Meyers S.P., Hopper B.E. Attraction of the marine nematode, Metoncholaimus sp., to fungal substrates // Bulletin of Marine Science. 1966. Vol. 16. № 1. P. 142-150. Meyers S.P., Hopper B.E. Attraction of the marine nematode, Metoncholaimus sp., to fungal substrates // Bulletin of Marine Science. 1966. Vol. 16. № 1. P. 142-150. Meyers S.P., Hopper B.E. Studies on marine fungal-nematode associations and pant degradation // Helgoländer wissenschaftliche Meeresuntersuchungen.1967. Vol. 15. P. 270-281. Meyers S.P., Hopper B.E. Studies on marine fungal-nematode associations and pant degradation // Helgoländer wissenschaftliche Meeresuntersuchungen.1967. Vol. 15. P. 270-281. Rubner A. Revision of Predacious Hyphomycetes in the Dactylella-Monacrosporium Complex // Studies in mycology. 1996. № 39. 134 p. Rubner A. Revision of Predacious Hyphomycetes in the Dactylella-Monacrosporium Complex // Studies in mycology. 1996. № 39. 134 p. Sergeeva N.G., Kopytina N.I. The First Marine Filamentous Fungi Discovered in the Bottom Sediments of the Oxic/Anoxic Interface and in the Bathyal Zone of the Black Sea // Turkish Journal of Fisheries and Aquatic Sciences. 2014. Vol. 14. № 1-2. Р. 1-9. Sergeeva N.G., Kopytina N.I. The First Marine Filamentous Fungi Discovered in the Bottom Sediments of the Oxic/Anoxic Interface and in the Bathyal Zone of the Black Sea // Turkish Journal of Fisheries and Aquatic Sciences. 2014. Vol. 14. № 1-2. R. 1-9. Soares F.E. de F., Sufiate B.L., Queiroz J.H. Nematophagous fungi: Far beyond the endoparasite, predator and ovicidal groups // Agriculture and Natural Resources. 2018. Vol. 52. P. 1-8. DOI: 10.1016/j.anres.2018.05.010. Soares F.E. de F., Sufiate B.L., Queiroz J.H. Nematophagous fungi: Far beyond the endoparasite, predator and ovicidal groups // Agriculture and Natural Resources. 2018. Vol. 52. P. 1-8. DOI: 10.1016/j.anres.2018.05.010. Swe A., Jeewon R., Pointing S.B., Hyde K.D. Diversity and abundance of nematode-trapping fungi from decaying litter in terrestrial, freshwater and mangrove habitats // Biodiversity and Conservation. 2009. Vol. 18. P. 1695-1714. Swe A., Jeewon R., Pointing S.B., Hyde K.D. Diversity and abundance of nematode-trapping fungi from decaying litter in terrestrial, freshwater and mangrove habitats // Biodiversity and Conservation. 2009. Vol. 18. P. 1695-1714. Tzean S.S., Estey R.H. Species of Phytophthora and Pythium as Nematode-destroying Fungi // Journal of Nematology. 1981. Vol. 13. № 2. P. 160-163. Tzean S.S., Estey R.H. Species of Phytophthora and Pythium as Nematode-destroying Fungi // Journal of Nematology. 1981. Vol. 13. № 2. P. 160-163. Wan J., Dai Z., Zhang K., Li G., Zhao P. Pathogenicity and Metabolites of Endoparasitic Nematophagous Fungus Drechmeria coniospora YMF1.01759 against Nematodes // Microorganisms. 2021. Vol. 9. № 8. Art. 1735. DOI: 10.3390/microorganisms9081735. Wan J., Dai Z., Zhang K., Li G., Zhao P. Pathogenicity and Metabolites of Endoparasitic Nematophagous Fungus Drechmeria coniospora YMF1.01759 against Nematodes // Microorganisms. 2021. Vol. 9. № 8. Art. 1735. DOI: 10.3390/microorganisms9081735. White J.F., Bacon C.W., Hywel-Jones N.L., Spatafora J.W. Clavicipitalean Fungi. Evolutionary Biology, Chemistry, Biocontrol, and Cultural Impacts. New York, USA: CRC Press, Basel, 2003. Vol. 19. 640 p. White J.F., Bacon C.W., Hywel-Jones N.L., Spatafora J.W. Clavicipitalean Fungi. Evolutionary Biology, Chemistry, Biocontrol, and Cultural Impacts. New York, USA: CRC Press, Basel, 2003. Vol. 19. 640 p. Yu Z.F., Mo M.H., Zhang Y., Zhang K.Q. Taxonomy of Nematode-Trapping Fungi from Orbiliaceae, Ascomycota. Chapter 3 // Nematode-Trapping Fungi. Fungal Diversity Research Series, 2014. Vol. 23. P. 41-210. Yu Z.F., Mo M.H., Zhang Y., Zhang K.Q. Taxonomy of Nematode-Trapping Fungi from Orbiliaceae, Ascomycota. Chapter 3 // Nematode-Trapping Fungi. Fungal Diversity Research Series, 2014. Vol. 23. P. 41-210. Zhang Y., Li S., Li H., Wang R., Zhang K.Q., Xu J. Fungi-Nematode Interactions: Diversity, Ecology, and Biocontrol Prospects in Agriculture // J. Fungi. 2020. Vol. 6. № 4. Art. 206. DOI: 10.3390/jof6040206. Zhang Y., Li S., Li H., Wang R., Zhang K.Q., Xu J. Fungi-Nematode Interactions: Diversity, Ecology, and Biocontrol Prospects in Agriculture // J. Fungi. 2020. Vol. 6. № 4. Art. 206. DOI: 10.3390/jof6040206.